生長遲緩影響全世界約1.61億兒童，損害其早期的認(rèn)知發(fā)展。在低收入環(huán)境下，使用神經(jīng)成像工具和敏感的行為測試相結(jié)合的研究很少，這阻礙了研究人員解釋生長遲緩如何影響大腦和行為發(fā)展的能力。波士頓兒童醫(yī)院認(rèn)知神經(jīng)科學(xué)實(shí)驗(yàn)室在BMC Medicine雜志發(fā)表文章研究該主題。研究者使用高密度EEG檢測兒童身體生長、腦功能連接（FC）和認(rèn)知發(fā)展之間的關(guān)系。
研究方法：嬰兒組包括92名孟加拉嬰兒，分別在3、4.5、6個(gè)月時(shí)，測量其身高/身長；6個(gè)月時(shí)，測量其EEG信號(hào)（基線）；27個(gè)月時(shí)，采用Mullen Scales of Early Learning評(píng)估認(rèn)知能力（MSEL）。年長組包括118名兒童，分別在24、30、36個(gè)月時(shí)，測量其身高；36個(gè)月時(shí)，測量其EEG信號(hào)；48個(gè)月時(shí)，評(píng)估其IQ智商?；谑澜缧l(wèi)生組織標(biāo)準(zhǔn)，計(jì)算Height-for-age（HAZ）z分?jǐn)?shù)。并在皮質(zhì)源空間上計(jì)算不同頻帶下的EEG FC。進(jìn)行線性回歸和縱向路徑(longitudinal path)分析，以檢驗(yàn)變量之間的關(guān)系，并且檢驗(yàn)身體生長通過FC對(duì)認(rèn)知結(jié)果的間接影響。
研究結(jié)果：在年長組中，研究者發(fā)現(xiàn)在theta和beta頻帶中，HAZ與FC呈負(fù)相關(guān)，且FC與兒童48個(gè)月時(shí)的IQ評(píng)分呈負(fù)相關(guān)?？v向路徑分析結(jié)果顯示在theta和beta頻帶中，HAZ通過FC間接影響兒童IQ智商。在嬰兒組中，HAZ與FC或后期認(rèn)知結(jié)果沒有關(guān)系。
研究結(jié)論：身體生長與FC（功能連接）之間的關(guān)系可能反映了營養(yǎng)不良對(duì)兒童大腦發(fā)育的廣泛有害影響。FC在身體生長與智商的關(guān)系中起中介作用，這一結(jié)果表明FC可能作為一種神經(jīng)通路，通過這條通路，逆境影響認(rèn)知發(fā)展。
研究背景
在幼兒期處于不利條件中對(duì)兒童身體、心理健康及發(fā)育均有影響。發(fā)育遲緩是慢性營養(yǎng)不良的指標(biāo)，并且影響世界很多兒童，尤其是低收入國家兒童。根據(jù)聯(lián)合國兒童基金會(huì)、世界衛(wèi)生組織和世界銀行的最新報(bào)告，1.59億5歲以下兒童都屬于發(fā)育不良（即HAZ分?jǐn)?shù)低于WHO標(biāo)準(zhǔn)中位數(shù)的2個(gè)標(biāo)準(zhǔn)差）。慢性營養(yǎng)不良（發(fā)育遲緩的原因）與大腦發(fā)育遲緩、認(rèn)知能力差有關(guān)，而這反過來又影響兒童能在多大程度上實(shí)現(xiàn)其發(fā)展?jié)摿?。足夠的營養(yǎng)是大腦和認(rèn)知發(fā)展所必需的，但兒童早期營養(yǎng)不良與后來認(rèn)知結(jié)果有關(guān)的機(jī)制仍不清楚。這是由于在低收入環(huán)境中（生長遲緩很常見）缺乏使用神經(jīng)影像學(xué)和敏感行為測量的研究。
本研究旨在探索在貧困、資源匱乏的孟加拉國的兒童發(fā)育遲緩（慢性營養(yǎng)不良的指標(biāo)）和大腦功能之間的關(guān)系。重點(diǎn)關(guān)注HAZ和源空間EEG功能連接（FC）之間的關(guān)系，以及FC是否調(diào)節(jié)HAZ（Height-for-age Z分?jǐn)?shù)）和認(rèn)知功能之間的關(guān)系。已有研究使用不同頻帶EEG FC探索正常發(fā)展兒童和暴露于早期逆境的兒童之間的大腦網(wǎng)絡(luò)效率和組織發(fā)展。FC變化通常由于大腦網(wǎng)絡(luò)的組織和功能變化。由于暴露于生物逆境，某些回路的FC異常模式與后來認(rèn)知表現(xiàn)的缺陷有關(guān)。因此，通過不同頻帶的神經(jīng)振蕩，皮層區(qū)域之間進(jìn)行溝通，這種溝通表征一條通路，該通路在幼兒期因慢性營養(yǎng)不良而中斷，這反過來又可能導(dǎo)致認(rèn)知結(jié)果的缺陷。
大量的人類和動(dòng)物研究證明營養(yǎng)不良（例如發(fā)育遲緩）與大腦發(fā)育的非典型模式有關(guān)。例如，人類死后的解剖學(xué)證據(jù)顯示，與營養(yǎng)良好嬰兒相比，3-4個(gè)月營養(yǎng)不良嬰兒的初級(jí)運(yùn)動(dòng)皮層（中央前回）樹突生長減少。此外，產(chǎn)前饑荒的成人的白質(zhì)（WM）具有高強(qiáng)度。在遭受饑荒的人群中，WM體積增加可能是由于生命早期營養(yǎng)物質(zhì)供應(yīng)不足，無法維持和替換髓鞘丟失后分解的髓鞘化和膠質(zhì)化。動(dòng)物模型支持營養(yǎng)不良嬰兒的組織學(xué)證據(jù)，嚙齒動(dòng)物的研究發(fā)現(xiàn)，營養(yǎng)不足與皮層神經(jīng)組織中突觸和神經(jīng)元的密度降低以及胼胝體連接改變有關(guān)，這可能是由于神經(jīng)元增殖減少以及髓鞘形成和突觸改變所致。與營養(yǎng)不良有關(guān)的神經(jīng)元和大腦體積變化可能導(dǎo)致不良的認(rèn)知結(jié)果。遲緩對(duì)兒童認(rèn)知發(fā)展具有不利影響，而這又導(dǎo)致教育和勞動(dòng)力市場結(jié)果惡化，包括收入和生產(chǎn)力下降。此外，與青春期相比，嬰兒期和兒童期發(fā)育遲緩更有可能對(duì)成年人的健康造成負(fù)面的長期影響。
出生后的前幾年是神經(jīng)迅速變化的關(guān)鍵期，在此期間，經(jīng)驗(yàn)對(duì)神經(jīng)和認(rèn)知發(fā)展有很強(qiáng)的影響，而生活在低資源環(huán)境中的兒童往往會(huì)處于各種生物、社會(huì)心理和環(huán)境逆境中。本研究主要探討生活在低資源環(huán)境中的兒童（發(fā)育遲緩率高），其HAZ、大腦功能和認(rèn)知結(jié)果之間的關(guān)系。
方法
被試
嬰兒組包括92名孟加拉嬰兒，分別在3、4.5、6個(gè)月時(shí)，測量其身高/身長。
年長組包括118名兒童，分別在24、30、36個(gè)月時(shí)，測量其身高。
身體生長測量
測量嬰兒的仰臥身體長度和年長兒童的身高。每次評(píng)估測量兩次長度/高度，兩次的均值用于分析。基于WHO標(biāo)準(zhǔn)，對(duì)每次評(píng)估的被試HAZ進(jìn)行標(biāo)準(zhǔn)化。由于幾次評(píng)估中的HAZ分?jǐn)?shù)高度相關(guān)（嬰兒組：rs>0.72; 年長組：rs>0.91），因此，將三次評(píng)估的數(shù)據(jù)平均以獲得對(duì)身體生長的穩(wěn)定估計(jì)，同時(shí)減少測量誤差和數(shù)據(jù)缺失（即嬰兒組：平均3-6個(gè)月的數(shù)據(jù)，年長組：平均24-36個(gè)月的數(shù)據(jù)）。將生長遲緩定義為HAZ低于WHO標(biāo)準(zhǔn)中位數(shù)的2個(gè)標(biāo)準(zhǔn)差。嬰兒組3-6個(gè)月的平均HAZ是1.14。生長遲緩的比例是16.30%（15/92）。年長組24-36個(gè)月的平均HAZ是-1.64，生長遲緩的比例是33.06%（39/118）。在線性回歸模型和縱向路徑分析中，HAZ作為連續(xù)變量?？紤]到36個(gè)月時(shí)具有高比例的生長遲緩兒童，研究者將年長組分為3個(gè)組：生長遲緩（n=39）、中等HAZ（n=39）、高HAZ（n=40），依據(jù)FC和認(rèn)知結(jié)果檢驗(yàn)生長遲緩兒童與非-生長遲緩兒童的區(qū)別。
認(rèn)知評(píng)估
采用Mullen Scales of Early Learning (MSEL)測量嬰兒組中的74人在27個(gè)月時(shí)的認(rèn)知結(jié)果。對(duì)4個(gè)子量表（精細(xì)動(dòng)作、視覺接收、接受性語言、表達(dá)性語言）的分?jǐn)?shù)進(jìn)行標(biāo)準(zhǔn)化，并計(jì)算反映全局認(rèn)知發(fā)展的綜合分?jǐn)?shù)。采用Wechsler Preschool and Primary Scale of Intelligence (WPPSI-III)測量年長組中112人在48個(gè)月時(shí)的認(rèn)知結(jié)果。計(jì)算代表一般智力的IO分?jǐn)?shù)。
EEG數(shù)據(jù)采集和處理
在嬰兒組6個(gè)月以及年長組36個(gè)月時(shí)采集其EEG數(shù)據(jù)。讓兒童看一個(gè)具有抽象形狀的屏幕同時(shí)聽舒緩聲音，使用128導(dǎo)HydroCel Geodesic Sensor Net (HGSN)系統(tǒng)采集2min EEG數(shù)據(jù)。采樣率為500Hz。
使用EEGLAB和ERPLAB對(duì)數(shù)據(jù)進(jìn)行預(yù)處理：
1. 采用8階Butterworth帶通濾波（1-50Hz）對(duì)數(shù)據(jù)進(jìn)行濾波，然后進(jìn)行分段，分段時(shí)長為1s。
2. 將絕對(duì)值大于100微幅的部分標(biāo)記為偽跡并去除。
3. 使用EEGLAB函數(shù)“EEG_interp”的球形插值方法進(jìn)行通道插值，如果數(shù)據(jù)中的壞電極超過18個(gè)，則去除該數(shù)據(jù)。
4. 采用ICA去除眼動(dòng)、眨眼、以及其他偽跡。具體使用SASICA和ADJUST中的函數(shù)和算法識(shí)別偽跡成分，并只刪除兩種方法都標(biāo)記出來的偽跡成分。
源空間的EEG FC分析
Fig. S1 源空間水平上，EEG FC分析的流程。
源水平重建步驟：
1. 使用FieldTrip對(duì)頭皮EEG數(shù)據(jù)進(jìn)行皮層源重建：使用神經(jīng)發(fā)育MRI數(shù)據(jù)集的平均MRI模板（即6和36個(gè)月）創(chuàng)建真實(shí)頭模型，采用此模型對(duì)頭皮EEG數(shù)據(jù)進(jìn)行皮層源重建；
2. 分割MRI模板，并使用有限元方法（FEM，finite element method）建立每個(gè)年齡組的正演模
3. 采用適合年齡的顱骨電導(dǎo)率建立模型，然后利用正演模型估計(jì)lead field矩陣和空間濾波矩陣（lead field矩陣的逆）。
4. 作為反演模型的約束條件，使用eLORETA對(duì)EEG時(shí)間序列進(jìn)行分布式源重建，并利用LPBA40腦圖譜將重建的源活動(dòng)分割成48個(gè)ROI。用源空間時(shí)間序列對(duì)48個(gè)皮層ROI進(jìn)行FC分析。
FC分析過程
1. 使用加權(quán)相位滯后指數(shù)（ wPLI,weighted phase lag index)評(píng)估不同頻帶ROI之間的FC; 用于測量相位與相位之間的同步性，根據(jù)滯后程度對(duì)相位差異進(jìn)行加權(quán)，以減少噪音的影響）。并且采用試次隨機(jī)置換的方法減少試次數(shù)量對(duì)wPLI估計(jì)的影響。
2. FC分析得到48×48的加權(quán)鄰接矩陣，矩陣中的每個(gè)元素表示一對(duì)ROI的連通性。接下來對(duì)數(shù)據(jù)進(jìn)行Fisher’ r-to-z變換。
3. 在矩陣中使用0.2的稀疏閾值。此外，還進(jìn)行了閾值為0.3和0.1的分析。
4. 分析頻帶包括：theta (6 months: 3-6 Hz; 36 months: 3-7 Hz), alpha (6 months, 6–9 Hz; 36 months, 7–10 Hz), beta (6 months, 10–20 Hz; 36 months, 11–20 Hz), gamma (6 and 36 months, 20–40 Hz) bands。
5. 將48個(gè)ROI分為4個(gè)腦區(qū)：額葉（F）、顳葉（T）、頂葉（P）、枕葉（O），計(jì)算四個(gè)腦區(qū)內(nèi)部以及腦區(qū)之間的FC：FF, FT, FP, FO, TT, TP, TO, PP, PO, OO。執(zhí)行探索性分析檢驗(yàn)四個(gè)腦區(qū)內(nèi)部以及腦區(qū)之間的FC與HAZ的關(guān)系。對(duì)多次分析進(jìn)行FDR矯正。用iCOH（相干的虛部）估算EEG FC的驗(yàn)證性分析，結(jié)果與wPLI的結(jié)果類似。
協(xié)變量
在出生后不久通過家庭觀察和標(biāo)準(zhǔn)化問卷對(duì)社會(huì)經(jīng)濟(jì)地位（SES，socioeconomic status ）進(jìn)行評(píng)估。根據(jù)多項(xiàng)相關(guān)指標(biāo)，包括收入-需求四分位數(shù)、房屋建筑材料和家庭資產(chǎn)，將SES計(jì)為潛在因素。在進(jìn)行EEG分析時(shí)，還利用Family Care Indicators (FCI)對(duì)家庭護(hù)理活動(dòng)進(jìn)行了評(píng)估。該量表包括5個(gè)子量表評(píng)估家庭刺激。其中4個(gè)子量表評(píng)估家庭中可用的游戲材料、書籍、雜志和報(bào)紙的種類。另外一個(gè)“游戲活動(dòng)”子量表評(píng)估父母或其他照顧者在過去3天內(nèi)與兒童一起進(jìn)行的刺激活動(dòng)的數(shù)量。以這些量表的總分作為家庭護(hù)理指標(biāo)。最后，在采集EEG時(shí)，測量被試頭圍。 統(tǒng)計(jì)分析1. 使用IBMSPSS分別對(duì)每個(gè)頻帶上的FC執(zhí)行線性回歸模型，以檢驗(yàn)HAZ與FC之間、FC與認(rèn)知結(jié)果之間聯(lián)系。只有與HAZ和認(rèn)知結(jié)果有顯著關(guān)系的頻帶才能在縱向路徑分析中（聯(lián)系HAZ與后來的認(rèn)知結(jié)果）得到進(jìn)一步的檢驗(yàn)。2. 使用Mplus中的縱向路徑分析檢驗(yàn)假設(shè)的中介調(diào)節(jié)模型。具體來說，中介調(diào)節(jié)模型檢驗(yàn)HAZ通過FC對(duì)認(rèn)知結(jié)果的間接作用。使用全信息最大似然估計(jì)（FIML，fullinformation maximum likelihood）處理認(rèn)知結(jié)果的缺失值?；谝粋€(gè)非顯著的X2 (p > 0.05), CFI > 0.95, SRMR < 0.08以及RMSEA < 0.06進(jìn)行模型擬合評(píng)價(jià)。使用bootstrap方法估計(jì)間接效應(yīng)，抽取次數(shù)為5000次。 結(jié)果：兒童生長和大腦平均FC
Fig. 1 6個(gè)月（紅）嬰兒和36個(gè)月（綠）兒童的全腦平均功能連接譜密度（FCSD）。
1. 全腦平均FC在不同頻帶之間有顯著差異，6個(gè)月的嬰兒在theta頻帶達(dá)到峰值；而36個(gè)月的兒童在alpha頻帶達(dá)到峰值（Fig. 1）。使用MATLAB中的“findpeaks.m”函數(shù)提取峰值頻率，將其與HAZ的關(guān)系進(jìn)行分析。結(jié)果發(fā)現(xiàn)兩者無顯著相關(guān)，然而相對(duì)于36個(gè)月高HAZ組，生長遲緩兒童的全腦FC的峰值頻率似乎更慢（Fig. 2）。
Fig. 2 在theta, alpha, beta, gamma頻帶上，6個(gè)月嬰兒和36個(gè)月兒童的全腦FCSD。對(duì)于6個(gè)月嬰兒來說，繪制HAZ最高1/3和最低1/3嬰兒的FCSD。對(duì)于36個(gè)月年長組，繪制高HAZ組和生長遲緩組的FCSD（各占1/3）。
2. 使用線性回歸模型檢驗(yàn)HAZ和FC以及FC和其他協(xié)變量在不同頻帶上的關(guān)系。對(duì)于嬰兒組來說，HAZ或其他協(xié)變量（SES，家庭護(hù)理和頭圍）與全腦FC在任意頻帶上均無相關(guān)。對(duì)于年長組來說，在theta和beta頻帶上，24、36個(gè)月兒童的HAZ與36個(gè)月兒童的FC具有顯著的負(fù)相關(guān)。更低HAZ的兒童具有更強(qiáng)的全腦FC（Fig. 3）。線性回歸模型也揭示了beta頻帶的FC與SES之間的關(guān)系邊緣顯著。Gamma頻帶的FC與其他任何指標(biāo)均無顯著相關(guān)。36個(gè)月的兒童進(jìn)一步分為生長遲緩組和非生長遲緩組。相對(duì)于高HAZ組，生長遲緩組在theta和beta頻帶上的全腦FC更強(qiáng)（Fig. 2, 4; Fig. S3）。由于有2名3歲兒童的平均HAZ大于1（Fig. 3，在貧困區(qū)很少見），因此，作者在提剔除兩名被試后，重新檢驗(yàn)EEG FC和HAZ的聯(lián)系，結(jié)果類似。
Fig. 3 在theta和beta頻帶上，HAZ與標(biāo)準(zhǔn)化FC之間的線性相關(guān)。對(duì)6個(gè)月嬰兒（紅）和36個(gè)月兒童（藍(lán)）分別繪制回歸曲線。
Fig. 4 生長遲緩組和非生長遲緩組在theta和beta頻帶上的全腦平均FC。皮層腦區(qū)之間的連接（邊）是使用相同的閾值繪制，線越粗，FC值就越高。不同顏色表示不同腦區(qū)的ROI：藍(lán)色表示額葉，綠色表示顳葉，黃色表示中部和頂葉，紅色表示枕葉。
Fig. S3 在theta和beta頻帶上，FC的平均鄰接矩陣（生長遲緩組、中等HAZ和高HAZ）。額葉、顳部、頂葉和枕部ROI分別分別對(duì)應(yīng)于藍(lán)色、綠色、橙色和紅色。
身體生長與腦區(qū)內(nèi)部以及腦區(qū)之間的FC
在theta和beta頻帶上進(jìn)行探索性分析，檢驗(yàn)腦區(qū)內(nèi)部以及腦區(qū)之間的FC是否與HAZ有關(guān)。同樣使用線性回歸模型，但是用腦區(qū)內(nèi)部以及腦區(qū)之間的FC代替全腦FC（FF, FT, FP, FO, TT, TP, TO, PP, PO, OO），并且采用FDR進(jìn)行多重比較矯正。結(jié)果顯示在theta頻帶上，HAZ與大部分腦區(qū)內(nèi)部以及腦區(qū)之間FC呈顯著負(fù)相關(guān)（除了顳葉與頂葉之間的FC以及枕葉內(nèi)部FC）。相反，在beta頻帶上，HAZ僅與枕-顳FC、枕-頂FC相關(guān)。
FC與后期認(rèn)知結(jié)果
執(zhí)行線性回歸分析檢驗(yàn)不同頻帶的全腦FC是否與IQ前瞻性地相關(guān)。1. 對(duì)于年長組來說，在alpha和beta頻帶上，36個(gè)月兒童的FC與48個(gè)月兒童的IQ分?jǐn)?shù)呈顯著負(fù)相關(guān)。在theta頻帶上，36個(gè)月兒童的FC與48個(gè)月兒童的IO分?jǐn)?shù)呈輕微顯著。除此之外，線性回歸模型揭示了SES與IQ呈顯著正相關(guān)。2. 對(duì)于嬰兒組來說，FC與MSEL綜合分?jǐn)?shù)之間無顯著相關(guān)。
通過FC將身體生長與認(rèn)知結(jié)果聯(lián)系起來的縱向路徑模型
由于在年長組中發(fā)現(xiàn)HAZ、FC以及認(rèn)知結(jié)果之間的強(qiáng)聯(lián)系，因此研究者僅在年長組執(zhí)行中介調(diào)節(jié)模型。研究者分別在theta和beta頻帶檢驗(yàn)HAZ通過FC對(duì)48個(gè)月兒童IQ分?jǐn)?shù)的間接作用。1. theta模型顯示出可接受的模型擬合：χ2(1) = .277, p = .599; CFI = 1.0; SRMR = .009; RMSEA < .001；然而，相對(duì)于定義的可接受模型擬合參數(shù)，beta模型則顯示出比較差的模型擬合（更小的CFI以及更大的RMSEA）：χ2(1) = 2.918, p = .088; CFI = .939; SRMR = .030; RMSEA = .127。由于在alpha和gamma頻帶上，FC與HAZ無顯著相關(guān)，因此未對(duì)該數(shù)據(jù)進(jìn)行中介調(diào)節(jié)模型擬合。 2. 縱向路徑分析揭示了在theta和beta頻帶上，36個(gè)月兒童的FC與HAZ呈顯著負(fù)相關(guān)，與48個(gè)月兒童IQ分?jǐn)?shù)呈顯著負(fù)相關(guān)（Fig. 5）。盡管生長遲緩組兒童確實(shí)表現(xiàn)出低于非生長遲緩兒童的IQ，但在包括所有協(xié)變量在內(nèi)的路徑模型中，HAZ對(duì)IQ的直接影響不顯著（Fig. S2）。在theta和beta頻帶上，HAZ通過FC對(duì)IQ具有顯著的間接影響（Fig. 5a, b）。
Fig. 5 使用縱向路徑分析檢驗(yàn)多元中介調(diào)節(jié)模型。a) theta頻帶FC的模型；b) beta頻帶FC的模型。實(shí)線表示顯著相關(guān)，虛線表示不顯著相關(guān)。
Fig. S2 生長遲緩組、中等HAZ和高HAZ組兒童在48個(gè)月時(shí)的IQ。生長遲緩組IQ與高HAZ組IQ差異顯著。
總結(jié)
本研究是首次對(duì)生活在低收入國家的兒童生長遲緩、FC和認(rèn)知結(jié)果之間的關(guān)系進(jìn)行探索的研究。研究者的結(jié)果發(fā)現(xiàn)：對(duì)于生活在低收入國家兒童來說，早期身體生長（HAZ）與腦網(wǎng)絡(luò)連接（在theta和beta頻帶上，腦區(qū)之間的FC）的變化有關(guān)。在年長組中，研究者也發(fā)現(xiàn)FC與后期的認(rèn)知結(jié)果有相關(guān)關(guān)系。相反，在嬰兒組中，HAZ與FC或者MSEL綜合分?jǐn)?shù)無相關(guān)關(guān)系。這證明生長遲緩（慢性營養(yǎng)不良的指標(biāo)）與廣泛的EEG功能連接潛在相關(guān)；在前5年的生活中，EEG功能連接又與后期更差的認(rèn)知結(jié)果有關(guān)。目前的研究結(jié)果促進(jìn)研究者對(duì)一些神經(jīng)通路的理解，通過這些神經(jīng)通路，生長遲緩可能與認(rèn)知發(fā)展有關(guān)，并且這一進(jìn)展可能對(duì)生活在低收入國家的兒童制定有效的干預(yù)措施產(chǎn)生重大影響。
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