在人類大腦中，與記憶相關(guān)的神經(jīng)過程中會出現(xiàn)振蕩。這已經(jīng)被大量有關(guān)記憶過程與特定振蕩信號的研究所證明。最近的幾項研究已經(jīng)超越了這些相關(guān)的方法，并提供了證據(jù)，表明通過特定頻率的夾帶調(diào)制振蕩可以改變記憶功能。這樣的因果證據(jù)很重要，因為它可以區(qū)分與記憶直接相關(guān)的機制和僅僅是記憶的附帶振蕩特征。本文綜述了利用不同方法來誘導(dǎo)腦振蕩以調(diào)節(jié)人類記憶的刺激研究。我們認為，這些研究證明了大腦振蕩和記憶之間的因果聯(lián)系，這與大腦的附帶振蕩現(xiàn)象觀點相反。本文發(fā)表在Trends in Neurosciences雜志。(可添加微信號siyingyxf或18983979082獲取原文，另思影提供免費文獻下載服務(wù)，如需要也可添加此微信號入群，原文也會在群里發(fā)布)。
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通過腦電圖/腦磁圖觀察到的大腦活動來指導(dǎo)經(jīng)顱腦刺激
Trends in Neurosciences：基于信息的無創(chuàng)經(jīng)顱腦刺激方法
PNAS：大腦區(qū)域間耦合的增加和減少會相應(yīng)增加和減少人類大腦中的振蕩活動?
Nature Medicine：經(jīng)顱交流電刺激可以改善強迫癥
The Neuroscientist：整合TMS、EEG和MRI——研究大腦連接性
使用刺激設(shè)備在神經(jīng)回路調(diào)控層面對精神疾病進行治療
CURRENT BIOLOGY: θ和α振蕩在工作記憶控制中作用的因果證據(jù)
BRAIN：TMS-EEG研究：大腦反應(yīng)為卒中后的運動恢復(fù)提供個體化數(shù)據(jù)
皮質(zhì)運動興奮性不受中央?yún)^(qū)mu節(jié)律相位的調(diào)節(jié)
TMS–EEG聯(lián)合分析在人類大腦皮層連接組探索中的貢獻
實時EEG觸發(fā)的TMS對抑郁癥患者左背外側(cè)前額葉皮層進行腦振蕩同步刺激
經(jīng)顱交流電刺激（tACS）有助于老年人工作記憶的恢復(fù)
tACS結(jié)合EEG研究:創(chuàng)造力的神經(jīng)機制
經(jīng)顱交流電刺激(tACS)：使大腦節(jié)律同步以提高認知能力
1. 腦振蕩和記憶
腦振蕩(見術(shù)語)產(chǎn)生于神經(jīng)群之間的同步交互作用。記憶被認為主要依賴于突觸連接的變化，而突觸連接依賴于神經(jīng)元之間的同步水平。因此，大腦振蕩是記憶過程的重要部分。經(jīng)典地，振蕩被分為不同的頻帶，包括delta、theta、alpha、beta和gamma振蕩(從慢到快)。值得注意的是，所有這些頻率(不僅僅是更常被討論的theta和gamma波段)，都與記憶過程有關(guān)。此外，大腦振蕩不僅與記憶有關(guān)，還與許多其他認知過程有關(guān)。這些看似非特定的關(guān)系提出了一個基本問題——振蕩實現(xiàn)的機制是什么，它們?nèi)绾畏?wù)于記憶?目前的理論認為振蕩在不同的時間和空間尺度上進行基本的或典型的神經(jīng)計算。這些基本計算可以服務(wù)于幾個不同的認知過程，記憶是其中之一。因此，即使時頻振蕩模式最終不能與個體認知過程具體聯(lián)系起來，人們也可以把它們想象為有“索引”的基本計算(如信息的維持、神經(jīng)通信和尖峰時間依賴的可塑性)，這在以前的綜述中已經(jīng)闡述過。現(xiàn)代認知神經(jīng)科學(xué)的一個主要目標(biāo)就是確定這些計算是什么。
腦振蕩(brain oscillaitons)：給定頻帶內(nèi)神經(jīng)元群的節(jié)律性活動。腦振蕩可以在不同的空間尺度上測量，從局部場電位(低于1毫米)到顱內(nèi)腦電圖(intracranial electroencephalography, iEEG，約1厘米)，到腦磁圖(magnetencephalography, MEG，1-2厘米)，再到EEG (約幾厘米)。
因果關(guān)系(causality)：如果操縱x (例如，振蕩)導(dǎo)致y的變化(例如，記憶)，那么兩個變量x和y是因果相關(guān)的。
夾帶(entrainment)：“是指兩個相互作用的振蕩系統(tǒng)在各自獨立運行時具有不同的周期，它們假定一個共同周期的過程?！痹谏窠?jīng)科學(xué)中，這兩個振蕩系統(tǒng)是(i)節(jié)律刺激器(即閃爍刺激、電脈沖、電流正弦波等)和(ii)受刺激的神經(jīng)群。
夾帶回波(entrainment echoes)：對夾帶的窄帶神經(jīng)反應(yīng)，與夾帶刺激鎖相，并比刺激至少持續(xù)兩個振蕩周期。
情景記憶(episodic memory)：對特定經(jīng)歷的記憶，通常是從自傳體的角度，在這種記憶中，時間、地點和其他上下文信息可以被明確地陳述或在內(nèi)部聯(lián)想。
工作記憶(working memory, WM)：在短時間間隔(通常是幾秒鐘)內(nèi)維持和操縱信息的過程。WM的容量(capacity)僅限于少數(shù)項目(items)，但允許直接訪問。
然而，在揭示這些振蕩機制之前，澄清認知過程(即記憶)和大腦振蕩之間關(guān)系的本質(zhì)是很重要的。更具體地說，振蕩和記憶之間的關(guān)系是一種因果關(guān)系，還是一種附帶關(guān)系?
如果振蕩與記憶過程有因果關(guān)系，那么我們就有理由希望揭示它們在記憶中特定的機制作用。然而，重要的是要記住，任何認知功能(如記憶)都可能有幾個潛在的原因。因此，可觀察到的記憶增強效應(yīng)可能是由于不同的認知過程(例如，增強的注意力、顯著性或更深層次的加工)，而每一個都可以依次基于各種基本的計算機制和它們假定的相應(yīng)振蕩相關(guān)性。換句話說，盡管振蕩機制可能是某一特定認知功能的充分條件，但它們可能不是該功能的必要條件，因為它也可以通過其他機制實現(xiàn)。
記憶振蕩的因果作用可以通過調(diào)節(jié)振蕩的實驗來測試，并評估這種調(diào)節(jié)是否對記憶的行為測量有影響。振蕩的調(diào)制可以通過夾帶實現(xiàn)(框1)。夾帶改變了自然發(fā)生的振蕩，從而探索自然生理發(fā)生狀態(tài)的因果相關(guān)性。不要將這種方法與誘發(fā)非典型節(jié)律性活動的方法混淆，換言之，這種活動不是在受刺激區(qū)域自然存在的(如電休克療法)，這也可能產(chǎn)生認知后果，更有可能以損害的形式出現(xiàn)，或?qū)Ω信d趣的記憶行為產(chǎn)生微不足道的影響。在人類大腦中，振蕩可以通過三種不同的刺激方法進行廣泛的夾帶：(i)感覺夾帶，(ii)無創(chuàng)電/磁夾帶，(iii)有創(chuàng)電夾帶。這些夾帶方法越來越多地用于基礎(chǔ)神經(jīng)科學(xué)研究，以提出關(guān)于振蕩和記憶的機制作用的具體問題，以及旨在改善健康和非健康大腦記憶功能的應(yīng)用研究。在接下來的研究中，我們回顧了這些結(jié)果，重點關(guān)注了在工作記憶(working memory, WM)和情景記憶任務(wù)中夾帶對記憶表現(xiàn)的可能影響。由于對記憶的特別關(guān)注，本綜述與以前的一些綜述有所不同。正如后面詳細討論的，在這種情況下，對樣本大小的考慮是一個重要的主題，表1列出了本文討論的關(guān)鍵研究的概述，以及它們各自的樣本大小。
框1 神經(jīng)振蕩夾帶
當(dāng)一個受刺激區(qū)域的神經(jīng)元群采用夾帶刺激的相位時，夾帶就會發(fā)生(圖IA)。夾帶刺激對群體活動有兩種影響：
(i) 隨著越來越多的神經(jīng)元與夾帶刺激相位對齊，信號強度(或功率)增加；
(ii) 群體活動與夾帶刺激相位對齊。
至關(guān)重要的是，夾帶不是瞬間發(fā)生的，而是需要時間的，這取決于刺激強度。這就引入了神經(jīng)群在夾帶過程中必須經(jīng)歷的一系列狀態(tài)。最初，神經(jīng)群處于基線狀態(tài)，神經(jīng)元適度同步。這種基線狀態(tài)可以采取各種形式，從“靜止?fàn)顟B(tài)”(例如，產(chǎn)生alpha振蕩)到實驗控制的狀態(tài)(例如，視覺光柵產(chǎn)生gamma振蕩，或空間導(dǎo)航產(chǎn)生theta)。重要的一點是，“待夾帶”振蕩在夾帶開始之前在群體中是可見的(即偏離1/f譜)。因此，在適當(dāng)?shù)念l帶缺乏振蕩的神經(jīng)系統(tǒng)就不能被夾帶。第二階段是建立階段，神經(jīng)群開始接受夾帶刺激。在這個階段，神經(jīng)群活動相位開始向夾帶刺激的相位移動。第三階段是完全夾帶狀態(tài)，其中神經(jīng)群被最大限度地夾帶。在這個階段，神經(jīng)群和夾帶刺激之間的相位滯后為零。在夾帶刺激終止后，神經(jīng)群慢慢恢復(fù)到基線狀態(tài)，產(chǎn)生夾帶回聲。
有幾種測量夾帶的方法。一種方法是測量在夾帶過程中受激區(qū)域的功率和相位。然而，考慮到刺激偽影或疊加的事件相關(guān)反應(yīng)(事件相關(guān)電位：event-related potentials, ERPs)，這并不是微不足道的。另一方面，夾帶回波允許對夾帶進行相對直接的評估，這僅受所用過濾器的時間“涂抹(smearing)”(如果有的話)的限制。另一種測量夾帶的方法是所謂的Arnold舌（阿諾德舌頭(英文用復(fù)數(shù)tongues)是一個力學(xué)術(shù)語,它說明振動理論中一種廣義的共振現(xiàn)象）(圖IB)，它需要繪制不同頻率下夾帶強度與刺激強度的關(guān)系圖。Arnold舌描述了一種現(xiàn)象，即低強度只會夾帶固有頻率 (即共振)。隨著刺激強度的增加，系統(tǒng)中不存在的頻率也會被人工誘導(dǎo)。
圖I 神經(jīng)夾帶的基本原理和測量方法。
(A)神經(jīng)元群通過連續(xù)刺激(正弦波)或脈沖刺激夾帶。柵格圖顯示了神經(jīng)群的模擬峰值活動，局部場電位(local field potential, LFP)/腦電圖(electroencephalography, EEG)顯示了群體水平的活動。右上方顯示了夾帶刺激和神經(jīng)元群活動之間的相位差異，顏色表示從夾帶開始(綠色)到結(jié)束(紅色)的時間。
(B) Arnold舌。刺激強度(y軸)與內(nèi)部頻率(x軸)圖。低刺激強度只有在刺激頻率與內(nèi)部頻率(internal frequency, IAF)匹配時才會引起夾帶。
表1 涉及對記憶表現(xiàn)影響的夾帶研究綜述
2. 感覺夾帶
通過感覺夾帶(框2)來誘導(dǎo)振蕩節(jié)律以調(diào)節(jié)記憶性能的想法并不是新的。Williams發(fā)現(xiàn)，在編碼過程中，與無閃爍情況相比，以及與較慢或較快的控制頻率相比，在10 Hz(即alpha)的閃爍情況下，受試者的識別性能增加。使用聽覺節(jié)律性刺激也得到了類似的發(fā)現(xiàn)，在beta頻率范圍的雙耳節(jié)拍刺激后，記憶表現(xiàn)增加。有趣的是，最近對阿爾茨海默病小鼠模型的研究表明，以gamma頻率(40 Hz)驅(qū)動海馬神經(jīng)元降低了beta-淀粉樣斑塊的水平。這種對beta-淀粉樣斑塊的抑制作用在侵入性(光遺傳學(xué))刺激和非侵入性感覺閃爍中都存在，這表明感覺夾帶確實會影響海馬的活動(和大腦結(jié)構(gòu))。Becher和他的同事能夠證實，感覺節(jié)奏刺激會影響人類內(nèi)側(cè)顳葉區(qū)域的同步水平。基于這些發(fā)現(xiàn)，使用感覺節(jié)奏刺激來控制加工給定刺激的神經(jīng)集合之間的同步程度似乎是可行的，而這反過來應(yīng)該會影響記憶。具體來說，在這種情況下，聯(lián)合刺激的兩個元素(如聲音和視頻)可以被分別調(diào)節(jié)，這樣它們在一種情況下是同步的，在另一種情況下是異步的。如果神經(jīng)同步確實在調(diào)節(jié)突觸可塑性方面發(fā)揮了作用，那么這種操縱應(yīng)該會影響記憶。
框2 三種不同的夾帶方法
·通過感覺刺激夾帶
神經(jīng)元集合，特別是在與感覺輸入模式相對應(yīng)的感覺區(qū)域，緊密遵循外部呈現(xiàn)刺激的時間動力學(xué)。因此，呈現(xiàn)包含規(guī)律節(jié)律成分的刺激可以有效誘發(fā)振蕩活動，包括在人類大腦中。值得注意的是，這些節(jié)律并不只在感覺區(qū)域產(chǎn)生，也會傳遞到下游區(qū)域，例如海馬。
·通過tES/rTMS夾帶
經(jīng)顱電刺激(Transcranial electric stimulation, tES)是一種通過電極將微弱電流施加到頭皮上的技術(shù)。實際上，tES描述了一系列的刺激方案，從無節(jié)律成分的靜態(tài)電流——經(jīng)顱直流電刺激(transcranial direct current stimulation, tDCS)，到波形在0左右振蕩的經(jīng)顱交流電刺激(transcranial alternating current stimulation, tACS)，或者兩者的組合，其中波形在正值和0之間振蕩。重復(fù)經(jīng)顱磁刺激(Repetitive transcranial magnetic stimulation, rTMS)通過施加持續(xù)短時磁脈沖，在神經(jīng)組織中誘導(dǎo)電流(圖2)。rTMS的優(yōu)勢在于其聚焦性，即在特定節(jié)律下靶向特定大腦區(qū)域的能力。這對于測試局部網(wǎng)絡(luò)中振蕩的因果作用是理想的。雙焦刺激(即兩個rTMS線圈的刺激)允許在網(wǎng)絡(luò)水平上對振蕩進行因果測試。相比之下，tES具有較低的空間分辨率，這通常被視為一個缺點，但根據(jù)研究的目標(biāo)，實際上可能是有益的，例如當(dāng)人們想要在廣泛的網(wǎng)絡(luò)水平上探索振蕩的因果作用時。rTMS和tES之間的一個不同之處在于rTMS可以誘發(fā)動作電位(即閾上電位)，而tES通常只影響局部場電位(即閾下電位)。這在夾帶的情況下是一個重要的區(qū)別，因為rTMS原則上允許誘導(dǎo)“人工”神經(jīng)活動，而tES只能通過共振調(diào)節(jié)正在進行的活動。因此，tES效應(yīng)可能更微妙，但也允許更直接的測試夾帶。
·通過侵入性電刺激夾帶
腦深部電刺激(Deep brain stimulation, DBS)是對接受有創(chuàng)記錄和/或刺激方案的神經(jīng)或精神病患者(如癲癇患者)的腦組織進行直接電刺激。這種臨床環(huán)境使我們有機會利用各種刺激參數(shù)(如相對于外部刺激或大腦內(nèi)部狀態(tài)的位置、振幅、頻率和時間)，記錄和刺激整個大腦中許多不同的感興趣區(qū)域。刺激的靶點包括皮層區(qū)域和更深的結(jié)構(gòu)，如海馬，也包括幾個傳出和傳入的內(nèi)側(cè)顳葉通路，包括內(nèi)嗅皮層、內(nèi)側(cè)隔、穹窿、外側(cè)顳葉和基底外側(cè)杏仁核(圖3)。侵入性刺激的確切生理和行為影響仍未完全了解。直接刺激皮層和皮層下區(qū)域被認為誘導(dǎo)了受刺激區(qū)域本身的抑制和興奮的復(fù)雜疊加效應(yīng)，以及通過軸突連接到受刺激區(qū)域的遠端區(qū)域的抑制和興奮的復(fù)雜疊加效應(yīng)。
根據(jù)這個想法，Clouter和他的同事在情景記憶范式中呈現(xiàn)多感覺視聽刺激，在這種范式中，受試者記住聲音-視頻關(guān)聯(lián)。這些實驗的靈感來自生理學(xué)研究，生理學(xué)研究表明theta振蕩的相位代表長時程增強(long-term potentiation, LTP)和長時程抑制(long-term depression, LTD)的窗口。我們可以從這些研究中推斷出，與在不同的(LTP和LTD誘導(dǎo)的) theta相位下偏置神經(jīng)元放電的情況相比，相同的LTP誘發(fā)theta相位下偏置神經(jīng)元放電的情況應(yīng)該導(dǎo)致更好的記憶。另一個不同但并非相互排斥的框架，將theta波振蕩與“主動感知”聯(lián)系起來，特別是在視覺和聽覺領(lǐng)域。在這個框架內(nèi)，內(nèi)部的節(jié)奏將被控制，以允許最佳的感覺信息流動。在這些假設(shè)的基礎(chǔ)上，Clouter和他的同事們證明，相比于異步呈現(xiàn)刺激，同步呈現(xiàn)聽覺和視覺刺激會帶來更好的記憶(圖1A)。與慢節(jié)律(1.7 Hz)和快節(jié)律(10.5 Hz)相比，同步條件相對于異步條件的這種記憶優(yōu)勢特定于theta節(jié)律(4 Hz)。有趣的是，與異步刺激和自然刺激(即未調(diào)制的電影-聲音對)相比，4 Hz的同步刺激能帶來更好的記憶。這些發(fā)現(xiàn)被重復(fù)和擴展，證明了在人類參與者中，聽覺和視覺大腦區(qū)域在單一試驗水平上跟隨夾帶的程度可以預(yù)測后來的記憶。在一項單獨的試驗中，大腦聽覺和視覺區(qū)域在theta波范圍內(nèi)的同步增強導(dǎo)致更好的記憶。最后，Roberts和他的同事們的一項研究表明，視聽夾帶在學(xué)習(xí)和測試之間的theta波振蕩可以提高上下文記憶的保留。總之，這些研究強調(diào)了theta波同步對人類記憶的特殊重要性，并表明它們在聯(lián)想記憶的形成中起到了因果作用。
圖1人類在清醒(A)和睡眠(B)期間通過振蕩的感覺夾帶來調(diào)節(jié)記憶。
(A) 視聽視頻片段播放3秒。視頻(紅色)和音頻(藍色)分別在theta (4 Hz)頻率正弦波下進行亮度/振幅解調(diào)。在記憶編碼階段，視頻和聲音被調(diào)制，使相應(yīng)的大腦區(qū)域要么是同相的(同步條件)，要么是不同相的(異步條件)。與異步刺激(A)相比，同步刺激(S)的聯(lián)想記憶回憶(右圖)更好。這種效應(yīng)是特定于theta (4 Hz)的，使用較慢(delta, 1.6 Hz)或較快(alpha, 10.4 Hz)的夾帶頻率無法獲得。
(B) 在睡眠期間通過閉環(huán)刺激鎖定到慢振蕩的聽覺刺激相位，通過事件相關(guān)電位(event-related potentials, ERPs)測量到的慢振蕩鎖時到第一個聽覺刺激(左圖)。紅色的痕跡顯示刺激條件的ERP，黑色的痕跡顯示假刺激條件的ERP(標(biāo)記事件，但沒有施加刺激)。聽覺閉環(huán)刺激改善了記憶鞏固(右圖)。
大腦振蕩不僅可以在清醒的大腦中產(chǎn)生，也可以在睡眠中產(chǎn)生(例如，通過聽覺節(jié)律性刺激)。這種方法可以靶向特定于睡眠的振蕩信號，并測試它們在記憶鞏固過程中的因果作用。這種在睡眠期間的夾帶是特別有吸引力的，因為參與者沒有意識到刺激，因此排除了任何后續(xù)行為效應(yīng)的瑣碎解釋。Ngo及其同事利用閉環(huán)聽覺刺激證明，與內(nèi)源性慢波活動同步的聽覺刺激可增強慢波活動和記憶鞏固(圖1B)。這些效應(yīng)在老年人和年輕健康學(xué)生的午睡中被復(fù)制。然而，睡眠期間的聽覺刺激通常會引起慢波和紡錘波，這使得很難確定記憶表現(xiàn)的任何變化是否由于慢波或紡錘波活動的變化。另一個問題是，這些研究無法將刺激對記憶鞏固的神經(jīng)過程的直接影響與有利于記憶鞏固的條件的間接改善(如清除有毒代謝物)分開。然而，這些研究表明，在睡眠期間對振蕩的感覺夾帶可以提高記憶能力。
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3.無創(chuàng)電(tES)和電磁(rTMS)夾帶
其他無創(chuàng)夾帶振蕩的方法是經(jīng)顱刺激方法，如經(jīng)顱電刺激(transcranial electric stimulation, tES)或重復(fù)經(jīng)顱磁刺激(repetitive transcranial magnetic stimulation, rTMS；框2)。在接下來的研究中，我們根據(jù)靶向頻率的夾帶進行分組研究，從慢波(delta)振蕩開始。我們還特別關(guān)注在假定這些過程是活躍的情況下調(diào)節(jié)振蕩的研究(即在線刺激研究)，并關(guān)注除了行為外，還提供生理學(xué)數(shù)據(jù)表明振蕩確實已經(jīng)被夾帶的研究(表1)。
據(jù)我們所知，慢波睡眠與人類記憶鞏固有因果關(guān)系的第一個證據(jù)(在夾帶研究的背景下)來自Marshall等人，他們在睡眠參與者中注入0.75 Hz的低強度電流[同時進行經(jīng)顱直流電刺激(transcranial direct current stimulation, tDCS);框2]。這種刺激增加了慢波活動，因此顯示了夾帶的證據(jù)，也誘導(dǎo)了更好的記憶表現(xiàn)，表明了慢波振蕩在記憶鞏固中的因果作用。有趣的是，在清醒時誘導(dǎo)慢振蕩對記憶也有類似的有益影響，并增強了theta和beta腦電圖(electroencephalography, EEG)活動。然而，這些研究在兩個方面受到了批評。首先，最近的研究未能復(fù)制通過tES注入慢波后的行為改善。其次，另一項研究未能發(fā)現(xiàn)慢波tES對顱內(nèi)記錄的EEG有任何影響，可能是因為tES誘發(fā)的電流太弱，無法影響內(nèi)部產(chǎn)生的慢振蕩(10倍高的強度)。目前還不清楚如何解決這些差異。隨著閉環(huán)刺激的發(fā)明， tES的相位與內(nèi)部振蕩的相位同步，可能會解決這些問題。這是因為閉環(huán)刺激使得由tES引起的微弱電流更有效地增強了睡眠期間的慢波活動。
WM強烈依賴于大腦區(qū)域之間的協(xié)調(diào)相互作用，這由腦振蕩介導(dǎo)。特別是theta波振蕩被認為在WM中發(fā)揮了關(guān)鍵作用，它將神經(jīng)集合組織成一個順序代碼，從而維持WM中項目(items)之間的時間關(guān)系。最近在靈長類的一項研究表明，前額和頂葉神經(jīng)集合之間的theta同步可以有效地讀出WM中的信息。似乎可以得出這樣的結(jié)論：在頂葉和前額葉區(qū)域引入theta波振蕩有利于WM的表現(xiàn)。事實上，Albouy及其同事提供了支持這一假設(shè)的證據(jù)，他們使用5 Hz的rTMS刺激左側(cè)頂內(nèi)溝(intraparietal sulcus, IPS)，并表明這種theta刺激在需要維持項目序列順序的任務(wù)中提高了WM表現(xiàn)(圖2A)。同時的EEG記錄還顯示，5 Hz的rTMS不僅在刺激期間增強了theta波的振蕩，而且這些誘發(fā)的振蕩在刺激結(jié)束后持續(xù)存在。后一個結(jié)果提供了特別有力的證據(jù)，證明rTMS確實影響了內(nèi)部振蕩器，該振蕩器可以被視為夾帶回波(框1)。作者還證明了5 Hz的頂葉區(qū)域刺激增加了與前額葉皮層的theta頻率功能連接，從而顯示了局部刺激對額頂葉theta網(wǎng)絡(luò)的影響。兩項經(jīng)顱交流電刺激(transcranial alternating current stimulation, tACS)研究試圖通過刺激前額和頂葉區(qū)域，使theta相位對齊(即零相位鎖定)或持續(xù)相反(即180°間距)，直接測試這種前額葉與頂葉theta連接的因果相關(guān)性。事實上，這兩項研究都發(fā)現(xiàn)，與“異步”(即180°相位滯后)刺激相比，在“同步”(即零相位滯后)刺激期間，WM表現(xiàn)得到了提高。此外，據(jù)報道，同步(零相位滯后)刺激增加了頂葉和額葉區(qū)域之間的功能連接(通過功能磁共振成像(functional magnetic resonance imaging, fMRI)測量)。這些研究的一個重要限制是選擇的電極蒙太奇(montage)，這可能是次優(yōu)的，并可能引入了其他混雜因素(例如，在同相與非同相條件下可能刺激不同的大腦區(qū)域)。未來的研究應(yīng)該使用更優(yōu)化的方案。盡管存在這些問題，以上綜述的研究確實表明，額頂葉theta波振蕩在WM項目的維持中具有因果作用。
圖2 通過非侵入性電/磁夾帶大腦振蕩的記憶效應(yīng)。
(A)與基線和節(jié)律性經(jīng)顱磁刺激(arhythmic transcranial magnetic stimulation, ar-TMS)相比，在人類工作記憶(working memory, WM)任務(wù)中刺激左側(cè)頂葉內(nèi)溝提高了認知表現(xiàn)。經(jīng)顱磁刺激(transcranial magnetic stimulation, TMS)脈沖的鎖相腦電圖(electroencephalography, EEG)反應(yīng)比刺激周期延長約5個周期(右下)。
(B)以beta頻率刺激左側(cè)額下回會選擇性地損害語言材料(單詞)的記憶編碼。EEG數(shù)據(jù)顯示，對刺激頻率（18.7 Hz）的帶限鎖相響應(yīng)比刺激時間長約1.5秒。
(C)通過左背外側(cè)前額葉皮質(zhì)(left dorsolateral prefrontal cortex, DLPFC)經(jīng)顱交流電刺激(transcranial alternating current stimulation, tACS)的theta-gamma交叉頻率耦合刺激調(diào)節(jié)WM表現(xiàn)。當(dāng)80 Hz振蕩與theta峰(亮黃色)相耦合，而不是theta谷(紫色)相耦合時，WM表現(xiàn)得到最大改善。
振蕩可以通過嵌套的gamma振蕩暫時性地組織WM中的信息。具體地說，單個gamma周期可以對單個項目進行編碼。然后可以通過嵌套在theta循環(huán)內(nèi)的多個gamma循環(huán)對項目序列進行編碼。這一理論預(yù)測，外部感應(yīng)的gamma振蕩在theta周期的波峰或波谷可能會不同程度地影響WM能力。Alekseichuk和他的同事通過在一個空間WM任務(wù)中用復(fù)雜的theta-gamma波刺激左前額葉皮層(prefrontal cortex, PFC)來驗證這個假設(shè)。嵌套在theta波峰中的gamma振蕩刺激提高了WM表現(xiàn)，而嵌套在theta波谷中的gamma振蕩刺激沒有提高WM表現(xiàn)(圖2C)。有趣的是，gamma振蕩刺激與theta波谷相耦合會損害語言長期記憶編碼。從theta-gamma WM模型得出的另一個預(yù)測是，降低theta的頻率允許更多的gamma周期嵌套，這應(yīng)該會增加WM能力。相反，增加theta頻率應(yīng)該會減少gamma循環(huán)的數(shù)量，從而降低WM能力。最近的兩項tACS研究證實了這一預(yù)測，表明在較低的theta頻率下刺激可以增加WM能力。Wolinski和他的同事進一步證明，更快的theta波頻率刺激會降低WM能力。這兩項研究共同提供了gamma振蕩在theta周期內(nèi)嵌套的因果證據(jù)，這決定了一個人在WM中可以維持的項目數(shù)量。
alpha和beta振蕩與各種認知和神經(jīng)生物學(xué)過程有關(guān)，一種突出的觀點認為它們反映了皮層區(qū)域的功能性抑制。因此，在涉及視覺刺激的WM任務(wù)中，在WM維持過程中alpha振蕩的增加被解釋為反映了視覺加工區(qū)域的功能性抑制。這種功能抑制可能通過阻斷潛在的視覺干擾信息的加工來保護信息的內(nèi)部維持。一項rTMS研究支持了alpha振蕩的因果保護作用，該研究表明，在10 Hz時刺激需要維持信息的同側(cè)頂葉區(qū)域可以提高WM表現(xiàn)，而同樣的刺激對側(cè)區(qū)域則會降低WM表現(xiàn)。類似的證據(jù)來自于一項tACS研究，表明在頂葉10 Hz刺激時，老年人的WM表現(xiàn)有所改善。關(guān)于情景記憶，alpha和beta振蕩的減少與記憶形成有關(guān)。尤其是語言材料的記憶形成與左額下回的beta功率下降有關(guān)。rTMS研究為這種因果關(guān)系提供了證據(jù)，該研究顯示，在beta頻率(~18.5 Hz；圖2B)和左側(cè)下前額皮質(zhì)同步會損害言語記憶的形成。作者進一步表明，在刺激停止后，夾帶的beta振蕩持續(xù)約1.5 s，換句話說，是一個夾帶回聲。這個回聲是由個體頻率是否與刺激頻率相匹配來調(diào)節(jié)的，這表明內(nèi)部的beta節(jié)奏是由刺激驅(qū)動的。綜上所述，上述研究支持alpha和beta振蕩在WM和長時記憶中的因果作用。然而，與theta和gamma振蕩相反，在積極處理待記憶信息的區(qū)域中，alpha和beta的去同步似乎對記憶有益。鑒于假定的alpha和beta振蕩的抑制功能，alpha和beta的夾帶用于沉默區(qū)域(可能干擾記憶加工的區(qū)域)時可能有助于記憶。對于未來的研究來說，一個重要的開放問題是，刺激alpha和theta是否會對記憶表現(xiàn)產(chǎn)生不同的影響，就像視覺搜索范式中顯示的gamma和beta振蕩一樣。
4. 通過腦深部刺激(Deep Brain Stimulation, DBS)的侵入性電夾帶
近年來，在與記憶調(diào)節(jié)有關(guān)的研究中，使用振蕩模式的侵入性刺激顯著增加。雖然一些研究應(yīng)用了40 Hz的正弦波(在鼻皮層和海馬之間)，但其他研究使用了低頻刺激(5 Hz)或theta波脈沖刺激(theta-bursts，即在沒有刺激的周期內(nèi)，在theta波范圍內(nèi)以高頻有節(jié)奏地交替應(yīng)用幾種刺激)。Theta-burst刺激是誘發(fā)嚙齒動物L(fēng)TP的一種非常有效的刺激方案，并且可以設(shè)想為模擬生理上發(fā)生相位振幅耦合的EEG模式。在幾篇論文中，burst刺激的這兩個特點促使人們最初采用了theta-burst刺激。例如，Miller及其同事在患者完成一系列神經(jīng)心理學(xué)測試時，在一半的試驗中對人類穹窿進行了theta-burst刺激。他們發(fā)現(xiàn)，對穹窿的theta-burst刺激與視覺空間學(xué)習(xí)任務(wù)中即時和延遲記憶表現(xiàn)的改善有關(guān)。在另一項使用theta-burst刺激增強記憶的研究中，Titiz和他的同事通過內(nèi)嗅皮層和海馬之間的穿孔通路上直徑為100 μm的電極進行了微刺激。對右側(cè)內(nèi)嗅白質(zhì)的theta-burst微刺激改善了隨后對肖像的記憶特異性。值得注意的是，由于缺乏大樣本量，這些早期節(jié)律性刺激調(diào)節(jié)記憶的研究結(jié)果受到了質(zhì)疑，因為數(shù)據(jù)收集來自單個癲癇中心相當(dāng)罕見的患者群體。最近的研究收集了DBS調(diào)節(jié)記憶的大樣本量癲癇數(shù)據(jù)集(>200名患者)，這包括由USA八個癲癇中心組成的聯(lián)盟在4年期間收集的數(shù)據(jù)[國防高級研究計劃局(Defense Advanced Research Projects Agency, DARPA)恢復(fù)主動記憶項目]，但這些研究的目的并不是通過有節(jié)奏的DBS來誘發(fā)特定的腦振蕩。最后，關(guān)于當(dāng)前文章中提出的夾帶的定義，盡管一些研究表明在theta-burst DBS后記憶有改善，但迄今為止很少有研究檢驗了對theta-burst DBS反應(yīng)的實際振蕩變化。
大多數(shù)關(guān)于記憶增強的DBS研究都無法評估刺激過程中振蕩活動的變化，因為刺激部位存在電偽影。作為間接評估夾帶效應(yīng)的另一種方法，一些侵入性刺激研究分析了刺激前后神經(jīng)活動的變化；然而，這些研究往往不側(cè)重于基于刺激傳遞頻率的振蕩夾帶。例如，Kucewicz和他的同事表明，當(dāng)患者在單詞呈現(xiàn)過程中從刺激前到刺激后編碼單個單詞時，50 Hz的刺激可以調(diào)節(jié)高gamma (62-118 Hz)的活動，但這種寬頻帶功率增加并不能具體反映50 Hz刺激的夾帶。其他研究也探究了受刺激和未受刺激項目在脫離刺激期后的一段時間內(nèi)的振蕩變化。據(jù)我們所知，迄今為止只有兩項研究采用了靶向于記憶過程相關(guān)固有振蕩活動的刺激參數(shù)，并研究了刺激期后的夾帶形式。
Kim和同事使用基于網(wǎng)絡(luò)的腦刺激方法來選擇刺激靶點，試圖在時空記憶編碼和檢索范式中調(diào)節(jié)記憶。具體來說，他們基于單次試驗的成對相位一致性度量和圖論中心性度量(即節(jié)點度)，直接刺激了兩個功能樞紐(hubs)，以測試theta相位相干在記憶檢索中的必要性和選擇性。在一次預(yù)刺激過程中，他們確定了在“空間”或“時間”檢索條件下表現(xiàn)出強theta相位相干的網(wǎng)絡(luò)樞紐區(qū)域。在行為上，他們發(fā)現(xiàn)對兩個網(wǎng)絡(luò)節(jié)點的theta-burst刺激(4或5 mA, 1秒內(nèi)4次50 Hz的脈沖刺激)損害了空間檢索，但不影響時間檢索。他們發(fā)現(xiàn)，在刺激后的最初400毫秒內(nèi)，整個網(wǎng)絡(luò)的theta波相位相干性開始增加，但在刺激后500毫秒左右，整個網(wǎng)絡(luò)開始解耦。這些發(fā)現(xiàn)表明，在侵入性刺激引起的振蕩活動的夾帶之間存在更為復(fù)雜的關(guān)系，在刺激終止后不久，最初的夾帶就會讓位于解耦活動。
Inman和他的同事測試了對基底外側(cè)杏仁核的theta-burst刺激是否可以增強對中性物體的識別記憶。在該范式中，在編碼過程中呈現(xiàn)中性物體。隨機選取一半的物體立即進行杏仁核刺激(在0.5 mA下進行1秒8個50赫茲bursts的刺激；圖3)。在編碼后立即和延遲1天測試每個對象的識別記憶。杏仁核刺激確實改善了在延遲1天測試的后期物體識別記憶。雖然刺激偽影排除了任何對杏仁核刺激后立即夾帶的分析，但作者測試了內(nèi)側(cè)顳葉(即杏仁核、嗅周皮層、前海馬)在準(zhǔn)確識別先前受刺激的物體和未受刺激的物體時的電生理活動是否有可靠的變化(圖3A-C)。有趣的是，他們發(fā)現(xiàn)嗅周30-55Hz的gamma功率增加，它出現(xiàn)在杏仁核6-8赫茲theta波活動的特定相位上(即相位振幅耦合；圖3D-F）。這些發(fā)現(xiàn)表明，刺激在杏仁核-海馬體-嗅周神經(jīng)網(wǎng)絡(luò)編碼時夾帶了一種被theta調(diào)制的gamma模式，經(jīng)過一段時間的突觸可塑性和鞏固后，重新準(zhǔn)確識別先前受刺激的中性物體。綜上所述，上述研究表明，顱內(nèi)電刺激是一種有用的手段，以誘導(dǎo)腦振蕩，特別是theta和gamma，從而因果性地調(diào)節(jié)記憶表現(xiàn)。這些研究證明，我們迫切需要使用受記憶加工期間特定大腦區(qū)域固有振蕩活動所啟發(fā)的侵入性刺激參數(shù)，而不是使用非振蕩性刺激參數(shù)(純50或130赫茲的刺激)?？紤]到這一點，最近的證據(jù)表明，即使是非振蕩刺激也能在大腦的許多區(qū)域誘發(fā)較慢的振蕩活動。總的來說，未來對侵入性刺激方法的研究應(yīng)該提供與給定大腦區(qū)域的內(nèi)源性神經(jīng)振蕩頻率相匹配的刺激頻率模式，并檢查這些內(nèi)源性、行為相關(guān)頻率刺激下的神經(jīng)和行為后果。
圖3 杏仁核深部腦刺激(deep brain stimulation, DBS)的夾帶效應(yīng)。
(A)人類杏仁核1秒刺激脈沖序列示意圖(每個脈沖為500 μs雙相方波；脈沖頻率50 Hz；列頻率，8 Hz)。
(B)識別記憶任務(wù)示意圖，在研究階段隨機刺激一半的物體，并在研究階段后立即和1天對獨特的圖像子集進行識別記憶測試?；疑幱皡^(qū)域?qū)?yīng)于識別測試期間圖片出現(xiàn)后的前0.5秒，也如面板(C)右側(cè)所示。行為學(xué)結(jié)果表明，對人類杏仁核進行短暫的電刺激可以增強隨后的陳述性記憶，而不會引起情緒反應(yīng)。
(C)在識別測試試驗中，對基底外側(cè)杏仁核(basolateral amygdala, BLA)、海馬(hippocampus, HIPP)和鼻周皮層(perirhinal cortex, PERI)以及每個區(qū)域代表性局部場電位(local field potential, LFP)的圖示(黑色三角形表示圖像開始;灰色陰影區(qū)域?qū)?yīng)于識別測試時面板B中的陰影區(qū)域)。
(D)刺激條件下物體在BLA、HIPP和PERI的1天識別測試中振蕩活動的示意圖。這些振蕩描述了這三個區(qū)域之間theta相互作用的增加，以及被這些振蕩所調(diào)節(jié)的鼻周皮層的gamma能量。
(E)在1天測試中，刺激和無刺激條件下鼻周皮層譜頻率的調(diào)制指數(shù)(Modulation index, MI)差異。陰影區(qū)域表示30-55赫茲的gamma波段。
(F)刺激-無刺激條件下鼻周皮層gamma范圍的累積MI差異。在第1天(1 d)測試中，刺激條件下記憶圖像的MI較無刺激條件下記憶圖像的MI增加。
5.未來的方向和局限性
以上綜述的研究表明，通過有創(chuàng)和無創(chuàng)夾帶技術(shù)靶向特定的振蕩是一種很有前景的調(diào)節(jié)記憶表現(xiàn)的途徑。然而，值得注意的是，上述大多數(shù)研究都存在重要的方法學(xué)局限性。特別是，本文綜述的大多數(shù)研究，包括我們自己的研究，每個實驗使用了相當(dāng)?shù)偷臉颖玖?/span>(表1)，這造成了由于發(fā)表偏倚和假陽性風(fēng)險而高估效應(yīng)量的問題。最近的一項tDCS研究使用了相當(dāng)大的樣本量(有75名受試者)，估計效應(yīng)量為0.45，這意味著即使是這項研究也略有不足。這強調(diào)了使用適當(dāng)?shù)拇笠?guī)模研究的重要性，以及在重復(fù)嘗試中重新審視這篇文章中所述發(fā)現(xiàn)的必要性。此外，我們希望在未來看到更多使用預(yù)注冊的刺激研究，這將增加結(jié)果的透明度和可復(fù)制性。
這對于促進我們理解夾帶背后的機制以及它們?nèi)绾尉唧w地影響記憶也很重要。為此，至關(guān)重要的是在收集行為數(shù)據(jù)的同時收集生理測量數(shù)據(jù)，以更好地了解目標(biāo)振蕩是否以及如何受到夾帶的影響(表1)。事實上，這里回顧的大多數(shù)研究都使用了某種形式的生理測量來測試節(jié)律性刺激是否影響振蕩。然而，需要開發(fā)出更好的方法，使得能夠在刺激期間對振蕩活動進行可靠的測量，而不存在刺激偽影。此外，越來越明顯的是，刺激參數(shù)應(yīng)該根據(jù)內(nèi)部網(wǎng)絡(luò)動態(tài)進行調(diào)整，而不是任意確定，特別是如果目標(biāo)是提高(而不是干擾)記憶表現(xiàn)。直觀地說，干擾神經(jīng)活動的方法比建設(shè)性地塑造內(nèi)源性過程的方法多得多，這可以解釋為什么增強記憶的刺激方案特別具有挑戰(zhàn)性。閉環(huán)刺激的參數(shù)設(shè)置，包括夾帶刺激的相位、頻率和波形與內(nèi)部動力學(xué)相匹配，以及在網(wǎng)絡(luò)層面操作的刺激方法，是這方面最有前途的發(fā)展方向。
侵入性刺激與非侵入性刺激的不同特性(例如，關(guān)于記錄的振蕩的空間分辨率和刺激效應(yīng)的局域性)可能產(chǎn)生至關(guān)重要的不同結(jié)果，這些結(jié)果應(yīng)該在未來進行系統(tǒng)的比較。雖然有創(chuàng)刺激在靶向特定大腦區(qū)域時可能更有效，但無創(chuàng)刺激的全局效應(yīng)可能導(dǎo)致對多個記憶相關(guān)系統(tǒng)的更大的分布式效應(yīng)。因此，未來的研究還應(yīng)嘗試將侵入性記錄技術(shù)與每種刺激技術(shù)配對，以闡明和協(xié)調(diào)非侵入性刺激和侵入性刺激的機制基礎(chǔ)，并優(yōu)化記憶增強效果。例如，有可能對局部振蕩調(diào)制，而不是對全局夾帶，是實現(xiàn)記憶增強的關(guān)鍵。未來的研究還應(yīng)結(jié)合有創(chuàng)記錄和無創(chuàng)刺激(即tES)，以更好地理解更全局的無創(chuàng)夾帶效應(yīng)如何影響局部振蕩。此外，在閉環(huán)刺激中，刺激參數(shù)被實時調(diào)整以適應(yīng)神經(jīng)振蕩，很有可能在記憶中分離不同的振蕩機制。最后，現(xiàn)在還可以將有創(chuàng)刺激與無創(chuàng)記錄方法相結(jié)合，從而理解廣泛的神經(jīng)效應(yīng)，這些效應(yīng)在健康參與者樣本中更為普遍和容易研究。
我們需要更好地理解夾帶對細胞回路的復(fù)雜神經(jīng)生理學(xué)影響。為了解決這一問題，需要進行更多研究，將單個單位記錄和光遺傳刺激(在動物模型中)和/或電刺激(在人類或動物模型中)相結(jié)合。計算神經(jīng)網(wǎng)絡(luò)建模工作也將是必不可少的，因為它可以提供可測試的預(yù)測，并有助于在單個單位和宏觀水平的經(jīng)驗結(jié)果之間轉(zhuǎn)換。
總結(jié)：
本文提出的問題是，神經(jīng)振蕩是否與記憶有因果關(guān)系，還是更像是一種附帶現(xiàn)象。文中綜述的研究使用了各種形式的夾帶振蕩，支持了前一種觀點，即大腦振蕩實際上實施了特定的神經(jīng)機制，幫助記憶的形成、維持、鞏固和提取。盡管在闡明神經(jīng)夾帶具體如何影響記憶方面還有很多工作要做，我們現(xiàn)在可以開始解開大腦振蕩在記憶過程中實施的具體機制。這對于開發(fā)記憶相關(guān)疾病的有效治療方法至關(guān)重要。
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